Den professionelle del af klubben blev stiftet i 1978. I 2005 blev den professionelle fodboldafdeling en del af den nyoprettede koncern AGF A/S, da man valgte at udvide forretningen med andre områder.
AGF er den klub i Danmark, der har spillet flest sæsoner i den bedste række under DBU (1. division/Superliga). Særligt i 1950'erne og 1980'erne gik det godt for AGF, med mesterskaber i 1955-1957, 1960 og 1986, samt en række pokalmesterskaber, derudover sølv- og bronzemedaljer. I 1970'erne svigtede resultaterne og flere år blev brugt i den næstbedste række. Senest svigtede resultaterne igen tidligere tiders storhed i årene 1997-2019, hvilket medførte en del interne stridigheder, som bl.a. var medskyldig i tre nedrykninger, samt at AGF i nogle år fik tilnavnet Galehuset.
Efter flere genstarter opnåede klubben igen succes i sæsonen 2019/2020 med en bronzemedalje, hvilket også var den første medalje siden 1997. Dette blev fulgt op af endnu en bronzemedalje i 2022/23 og endelig en guldmedalje i 2025/26, 40 år efter den seneste guldmedalje.
